Bereits 987 gab es eine Kirche, die dann erstmals 1251 als dem heiligen Nikolaus geweiht bezeichnet wird.
Der Pfarrer der Stadt wurde erstmals um 1350 im Mühldorfer Stadtrecht erwähnt.
Nach dem Stadtbrand 1285 wurde die Nikolauskirche neu erbaut. Der mächtige Turm dieser Kirche blieb uns bis heute erhalten. 1768 stürzte der südliche Teil des Langhauses ein. 1775 war die Kirche dann so aufgebaut, wie wir sie heute sehen. Am 15. August (Mariä Himmelfahrt) weihte Fürsterzbischof Hieronymus von Colloredo die Kirche ein.
1610 errichtete Fürsterzbischof Wolf Dietrich von Raitenau an der Kirche ein Kollegiatstift. Ein Stiftsdekan und bis zu sieben Kanoniker waren danach als Seelsorger tätig. Sie betreuten nun auch die inkorporierte Pfarrei St. Laurentius und umliegende Kirchen wie Flossing und Oberneukirchen.
Mit der Säkularisation endete das Stift 1803.
Auch das Fürstbistum Salzburg endete mit dem Jahr 1803. Nur das Bistum Salzburg, das sich ja bis an die Rott erstreckte, bestand zunächst in seiner ursprünglichen Größe weiter; erst 1817 kamen dann die Pfarreien St. Nikolaus, St. Laurentius, Mariä Himmelfahrt und St. Michael, Mettenheim, die nun zur Stadtkirche zusammengeschlossen werden, an das neu errichtete Erzbistum München und Freising.
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